Вера Давыдова родилась в Нижнем Новгороде 17 сентября 1906 года в семье землемера Александра Давыдова. Мать, после разрыва с мужем из-за его измены, уехала с детьми в Хабаровск, а затем в Николаевск-на-Амуре, где второй раз вышла замуж. Ее новый муж, Михаил Флеров, был музыкально одаренным человеком, который первым заметил талант Веры и начал обучать ее музыке.
В шесть лет Вера уже пела на сцене, а в 1912 году впервые выступила в концерте, исполнив песню Лермонтова. Гражданская война заставила семью Давыдовых бежать от анархистов. В Благовещенске Вера продолжила заниматься пением и привлекла внимание пианистки Л.В. Куксинской. По ее протекции, Вера начала петь в местном храме, а позже познакомилась с И.П. Ахматовым, учеником знаменитого оперного певца Прянишникова, который стал ее наставником. В 1922 году она была принята в оперное товарищество и исполнила свои первые партии.
В 1924 году, по совету оперного певца Лабинского, Вера переехала в Ленинград. Здесь она продолжила учебу в Консерватории им. Римского-Корсакова под руководством Елены Де-Вос-Соболевой. В возрасте 19 лет, Давыдова познакомилась с Дмитрием Мчедлидзе, грузинским певцом, и вскоре стала его женой. Однако их брак оказался недолговечным, и супруги расстались.
Ее карьера в Ленинградском театре оперы и балета им. Кирова развивалась стремительно: Вера исполнила роли в операх “Аида”, “Хованщина”, “Борис Годунов” и “Садко”. В 1932 году, после успешного выступления, ее заметил сам Сталин, который пригласил певицу в Москву. В столице Давыдова дебютировала в Большом театре в роли Амнерис в опере “Аида” и вскоре стала одной из ведущих певиц театра, исполнив роли Кармен, Любава и Марина Мнишек.
Сталин проявлял к Вере особое внимание. Она много выступала перед членами Политбюро и лично перед ним. Однако отношение Сталина могло меняться: на одном из приемов он публично осудил ее платье как слишком пышное, хотя еще недавно, в этом же наряде, она приезжала к нему на Ближнюю дачу, где он был с ней добр и ласков. Эти ночные визиты к Сталину значительно изменили жизнь и карьеру певицы: она получила роскошную квартиру, автомобиль с личным водителем и дефицитные продукты.
Ее успехи продолжались. Роль Аксиньи в опере “Тихий Дон” принесла ей еще большую популярность. Во время премьеры Сталин выразил восхищение ее исполнением, а Михаил Шолохов, автор романа, также остался доволен. Но в 1941 году, после начала войны, Вера поехала в Тбилиси, чтобы быть рядом с мужем, и продолжила выступать в Тбилисском оперном театре. Она также активно участвовала в концертах в госпиталях и помогала Фонду обороны.
В 1943 году Давыдова вернулась в Москву, и ее отношения со Сталиным возобновились, хотя и не были такими частыми. В 1946 году она получила свою первую Сталинскую премию, а позже еще две. В 1953 году, после смерти Сталина, началось “разоблачение культа личности”, что сказалось на положении певицы: она утратила популярность, ее стали реже приглашать на концерты.
В 1959 году, в поисках нового начала, Вера переехала в Тбилиси, где устроилась преподавателем в местной консерватории. Она преподавала вокал и воспитала множество талантливых певцов. Вера Александровна Давыдова умерла в Грузии в возрасте 86 лет, оставив яркий след в истории русской оперы.